Efeitos subletais dos pesticidas nos artrópodos auxiliares
INTRODUÇÃO
Vários organismos exercem acção limitante do desenvolvimento das populações de
inimigos das culturas, sendo por isso designados antagonistas. Por facultarem
benefícios para o homem, estes organismos fazem parte do grupo dos denominados
auxiliares. Neste trabalho, o termo auxiliar será usado com o significado de
organismo antagonista, com actividade predadora, parasitóide ou patogénica de
inimigos das culturas, em concordância com o Glossário de Protecção Integrada
(Amaro, 1982). Por outro lado serão abordados apenas os antagonistas do grupo
dos artrópodos, com actividade predadora ou parasitóide.
O interesse pelo esclarecimento da relação entre auxiliares e pesticidas está
intimamente ligado ao conceito de protecção integrada, tendo surgido quando, em
1959, investigadores californianos verificaram a destruição daqueles organismos
pelos tratamentos e, num contexto em que as insuficiências da luta química já
eram evidentes, pretenderam conciliá-la com a luta biológica, em particular com
a limitação natural das pragas das culturas (Amaro, 2003). A dinamização da
prática da protecção integrada, levada a cabo na Europa a partir da década de
1960, pela Organização Internacional de Luta Biológica e Protecção Integrada '
Secção Regional Oeste Paleártica (OILBsrop), veio mostrar a importância
determinante do desenvolvimento de investigação aprofundada sobre o tema,
levando à criação, em 1974, do Grupo de Trabalho Pesticidas e Organismos
Úteis, que tem dado um contributo relevante para o progresso do conhecimento
na área. Nos EUA, também foi dada particular atenção a esta problemática,
destacando-se para o efeito os trabalhos levados a cabo na década de 1970 por
Croft e colaboradores (Croft, 1990).
No início do séc. XXI, a necessidade da adequada avaliação dos efeitos dos
pesticidas nos auxiliares é mais importante do que nunca, face à relevância
atribuída à protecção biológica de conservação contra os inimigos das culturas,
enquanto um dos principais serviços facultados pelos ecossistemas agrários
(Cullen et al., 2008; Fiedler et al., 2008; Jonsson et al., 2008), e aos riscos
do uso daqueles produtos na provisão dos referidos serviços (Nash et al.,
2010). Sob este ponto de vista, a investigação desenvolvida em anos recentes
evidencia como é fundamental, na selecção dos pesticidas, ponderar os seus
efeitos subletais sobre os auxiliares, tendo presente as consequências destes
efeitos ao nível das populações e das comunidades (e.g. Stark e Banks, 2003;
Stark et al., 2004; 2007; Desneux et al., 2007; Nash et al., 2010).
No presente trabalho analisa-se a importância da adequada ponderação dos
efeitos subletais dos pesticidas em protecção integrada e discute-se o uso de
novas abordagens para melhorar o conhecimento disponível sobre estes efeitos
nos referidos organismos.
OS EFEITOS SUBLETAIS DOS PESTICIDAS NOS ARTRÓPODOS AUXILIARES E A PROTECÇÃO
INTEGRADA
As preocupações crescentes sobre os riscos potenciais do uso dos pesticidas de
síntese, por parte do público europeu e dos decisores políticos, levaram ao
estabelecimento de legislação que torna obrigatória a prática da protecção
integrada nos Estados Membros da União Europeia, até 1/1/14 (E.U., 2009). Em
concordância com as orientações desta estratégia de protecção das culturas, a
Directiva 2009/128/CE ' Uso sustentável dos pesticidas, em vigor desde 25/11/
09, refere explicitamente a adopção de medidas visando a protecção e reforço
de organismos úteis importantes, onde se incluem indubitavelmente os
antagonistas naturais das pragas. Consequentemente importa, hoje mais do que
nunca, dispor de informação adequada sobre os efeitos secundários dos
pesticidas nestes auxiliares.
Nos trabalhos iniciais realizados sobre o tema, estes efeitos eram avaliados em
termos da sua toxidade aguda expressa pelo LD50, isto é a dose letal média
correspondente à morte de 50% da população da espécie ensaiada ou, no caso da
exposição por inalação ou de água, pelo LC50, que é a concentração no gás, no
vapor ou na água a que corresponde 50% da mortalidade em dado período de tempo
(Amaro, 2003). O pressuposto era o de que apenas importava o facto de a
exposição de dada população ao LD50 ou LC50 reduzir o número de indivíduos para
metade, sendo que eventuais efeitos na população sobrevivente à exposição não
justificavam que se lhe dedicasse atenção (Stark et al., 2007). Representou um
avanço importante neste domínio o desenvolvimento, pela OILBsrop, de métodos de
ensaio adoptados de forma sequencial, nos quais a avaliação inicial é feita em
laboratório e dependendo dos resultados obtidos, podem ser realizados ensaios
de semi-campo ou campo (Hassan, 1985). A toxidade é expressa quer em termos da
mortalidade, quer da diminuição da actividade do auxiliar traduzida por exemplo
nas taxas de parasitismo ocasionadas ou no número de ovos postos,
comparativamente às testemunhas. Contudo esta metodologia apresenta ainda
limitações, a mais importante das quais consiste no facto de apenas um ou no
máximo dois tipos de efeitos tóxicos serem tidos em consideração (Stark et al.,
2004), quando na verdade a exposição aos pesticidas pode acarretar grande
diversidade de efeitos nos organismos, incluindo a manifestação simultânea de
múltiplos efeitos subletais. Por outro lado, para além de geralmente os ensaios
incidirem apenas num estado de desenvolvimento do auxiliar (principalmente
adultos), o intervalo de tempo usado na sua realização é insuficiente para
permitir avaliar os efeitos dos pesticidas ao nível das populações.
Os efeitos subletais podem comprometer o êxito reprodutivo dos indivíduos
(Myers e Hull, 2003), reduzir a sua longevidade (Butter et al., 2003), afectar
negativamente a resposta dos machos às feromonas sexuais emitidas pelas fêmeas
(Holscher e Barrett, 2003) e diminuir a sua capacidade de escaparem aos
predadores, (Butter et al., 2003; Josan e Singh, 2000) ou de procurarem e/ou
localizarem as suas presas/hospedeiros (e.g., Banken e Stark, 1998; Castagnoli
et al., 2005; 2007; Irigaray e Zalom, 2006; Kim et al., 2006; Poletti et al.,
2007). Importa notar que, sobretudo quando há interacções entre populações de
diferentes espécies, estes efeitos podem influenciar as comunidades de
artrópodos de formas bastante imprevisíveis (Stark e Banks 2003; Stavrinides e
Mills 2009), sendo que o seu impacto se torna ainda mais complexo nas culturas,
em resultado do efeito cumulativo de múltiplas aplicações no decurso do ciclo
cultural (Thomson e Hoffmann 2006; 2007). Por outro lado, as populações de
diferentes espécies não reagem da mesma forma a iguais níveis de stress,
dependendo os efeitos da exposição aos pesticidas a nível populacional
largamente das características biológicas da espécie (Stark et al., 2004). Há
espécies cujas populações podem sofrer altos níveis de mortalidade e recuperar
rapidamente, por terem altas taxas de crescimento populacional, gerações
curtas, iniciarem cedo a sua actividade reprodutiva ou em resultado da
combinação destes atributos. Pelo contrário, outras espécies podem extinguir-se
após exposição a pesticidas em concentrações que matam apenas parte da
população, em virtude da ocorrência de efeitos subletais que afectam
severamente os indivíduos sobreviventes. Consequentemente, se após a exposição
ao pesticida, alguns indivíduos sobreviverem e atingirem a fase reprodutiva,
diferentes situações se podem observar. Por exemplo, podem ocorrer múltiplos
efeitos letais que levem à extinção da população, mas se tais efeitos não
tiverem lugar, a população pode compensar as perdas através do incremento do
potencial reprodutivo dos indivíduos sobreviventes (Stark e Banks, 2003).
Do exposto, conclui-se que, em protecção integrada, a adequada ponderação dos
efeitos secundários dos pesticidas sobre os auxiliares depende da
disponibilidade de conhecimentos quer sobre os seus efeitos letais, quer sobre
todo um conjunto de efeitos subletais, que podem comprometer a capacidade dos
referidos auxiliares regularem a densidade populacional das suas presas ou
hospedeiros. Além disso é importante ter também em atenção eventuais efeitos
favoráveis dos pesticidas nas populações das pragas (e.g. Cohen, 2006; Dutcher,
2007). Esta situação, a verificar-se, pode permitir-lhes escaparem à acção
reguladora dos auxiliares, especialmente se as populações dos últimos forem
afectadas negativamente pelo pesticida. A problemática apresentada é bem
ilustrada pelos resultados da investigação realizada nos últimos anos sobre o
efeito de insecticidas do grupo dos neonicotinóides nas populações de ácaros
predadores fitoseídeos e na protecção biológica por eles exercida sobre ácaros
tetraniquídeos. Os neonicotinóides foram introduzidos no mercado no início dos
anos de 1990, sendo actualmente dos mais importantes grupos químicos usados
contra insectos sugadores (Nauen et al., 2001). Entre as vantagens que lhe
foram atribuídas, refere-se o facto de serem considerados menos tóxicos para os
auxiliares comparativamente aos organofosforados e carbamatos (Grafton-Cardwell
et al., 2005). Contudo, os resultados da investigação entretanto realizada
mostram que, embora estes insecticidas frequentemente não causem mortalidade no
curto prazo aos auxiliares, podem reduzir significativamente a sua fecundidade
e prejudicar a capacidade de procura das suas presas/hospedeiros (e.g., Banken
e Stark, 1998; Castagnoli et al., 2005; Desneux et al., 2007; Irigaray e Zalom,
2006; Kim et al., 2006; Poletti et al., 2007). No caso particular do
imidaclopride verificou-se ainda que a exposição ao insecticida incrementa a
fecundidade do aranhiço-vermelho, Tetranychus urticae Koch em cerca de 20%
(James e Price, 2002). Em concordância com o exposto, resultados do estudo
efectuado por Stavrinides e Mills (2009) em vinha, com o objectivo de avaliar o
efeito de diferentes pesticidas na protecção biológica exercida pelo fitoseídeo
Galendromus occidentalis(Nesbitt) sobre o tetraniquídeo Tetranychus pacificus
McGregor, mostraram que a aplicação de imidaclopride pode levar à extinção das
populações do predador e, consequentemente, ao agravamento dos ataques da
praga.
No mesmo estudo, verificou-se que a buprofezina, classificada como neutra para
PhytoseiuluspersimilisAthias-HenrioteAmblyseius spp. em ensaios laboratoriais
(Blumel e Stolz, 1993; Hassan et al., 1994) e ligeiramente perigosa para P.
persimilisnum ensaio de semi-campo em que se utilizou a metodologia da OILBsrop
(Hassan et al., 1994), além de ter afectado negativamente de forma
significativa a taxa de crescimento populacional de G. occidentalis, alterou a
distribuição etária da população, no sentido da redução da percentagem de ovos
e aumento da percentagem de imaturos. A distribuição etária da população do
fitoseídeo também foi alterada pela exposição à metoxifenozida e à
trifloxistrobina, embora no último caso se tenha traduzido na redução da
percentagem de imaturos e adultos e incremento da percentagem de ovos. Como
referido pelos mesmos autores, apesar de nem a metoxifenozida nem a
trifloxistrobina terem influído nas taxas de crescimento do predador ou do
fitófago, a alteração operada por estes pesticidas na estrutura etária de G.
occidentalis pode levar ao aumento da sua susceptibilidade a subsequentes
tratamentos e, a longo prazo, à redução da sua eficácia. Na verdade, como
demonstrado por Starks et al. (2004), a estrutura etária da população aquando
da exposição aos pesticidas influi de forma determinante na sua
susceptibilidade, sendo que populações constituídas maioritariamente por
imaturos (recém-nascidos ou ovos) são muito mais susceptíveis do que populações
com a distribuição etária equilibrada. Esta diferença de susceptibilidade deve-
se ao facto de ser necessário mais tempo para a população de indivíduos jovens
atingir a fase reprodutiva do que a população mista na qual, ao mesmo tempo que
alguns indivíduos se estão a reproduzir, outros aproximam-se da fase de
reprodução.
As características toxicológicas e ecotoxicológicas das substâncias activas
mencionadas, segundo PPDB: Pesticide Properties DataBase (sem data), constam
dos Quadros_1 e 2. As frases de risco (Anexo_1), correspondentes às mesmas
substâncias activas são: buprofezina: R50; R53; imidaclopride: R22; R50; R53;
R43 e trifloxistrobina: R50; R53.
A buprofezina não consta da Lista de Produtos com Venda Autorizada em 2011
(Oliveira e Henriques, 2011). As restantes faziam, à data, parte dos pesticidas
autorizados em protecção integrada da vinha (DGADR, 2011); assim estavam
disponíveis 12 produtos fitofarmacêuticos à base de imidaclopride, para
combater a cigarrinha verde, um à base de metoxifenozida, para combater a traça
e dois à base de trifloxistrobina, para combater o oídio. Em relação, quer ao
imidaclopride quer à trifloxistrobina, eram impostas restrições ao número de
aplicações a realizar por ciclo cultural, que deveriam ser no máximo duas no
primeiro caso e três no último (DGADR, 2011). A totalidade destes produtos
fitofarmacêuticos foi classificada como nociva para o ambiente (N) (Quadro_3);
já relativamente a outras características toxicológicas, há com frequência
ausência de informação (S) e nalguns casos também diversidade entre documentos,
na informação facultada. Importa ainda salientar que o imidaclopride, aqui
classificado como Perigoso (P) para as abelhas (Quadro_3) é considerado Muito
Perigoso (MP) pela EFSA (2008).
Em relação a auxiliares, o imidaclopride é referido como sendo tóxico a muito
tóxico para himenópteros, medianamente tóxico para coccinelídeos, crisopídeos e
antocorídeos, e neutro a pouco tóxico para sirfídeos e fitoseídeos. A
metoxifenozida é considerada medianamente tóxica para antocorídeos, neutra a
pouco tóxica para himenópteros e fitoseídeos, não existindo informação sobre os
seus efeitos em coccinelídeos e sirfídeos. A trifloxistrobina é classificada
como neutra a pouco tóxica para coccinelídeos, crisopídeos, antocorídeos,
himenópteros e fitoseídeos, não existindo informação para sirfídeos (Félix e
Cavaco, 2009).
NOTA FINAL
A análise da documentação publicada sobre o tema mostra que os efeitos dos
pesticidas nos artrópodos são complexos, podendo ir desde a morte por toxidade
aguda a grande diversidade de efeitos subletais. Ao afectarem a taxa intrínseca
de crescimento das populações (interferindo na duração do desenvolvimento,
fecundidade, longevidade e/ou razão sexual) e/ou o comportamento dos indivíduos
(ao nível da mobilidade geral, procura dos hospedeiros/presas e postura), os
efeitos subletais dos pesticidas podem comprometer a capacidade dos entomófagos
regularem as populações das pragas (Croft, 1990), pelo que deverão ser
adequadamente ponderados em protecção integrada. O reconhecimento deste facto
tem promovido diversas iniciativas no sentido de desenvolver métodos
normalizados, expeditos mas seguros para quantificar tais efeitos, e poder
incluí-los no processo de homologação dos pesticidas (Amaro, 2003). Apesar da
complexidade do tema, há progressos evidentes no sentido de se alcançar este
objectivo que, mais recentemente, se verificou ser necessário alargar a outros
artrópodos não alvo além dos antagonistas dos inimigos das culturas, entre os
quais as abelhas (Desneux et al., 2007; Amaro, 2010 a; b), face ao
reconhecimento da importância dos serviços ecológicos facultados por estes
organismos (EPPO, 2003). Sob este ponto de vista, considera-se importante o
contributo dado pelo Grupo de Trabalho ESCORT2 (European Standard
Characteristics of Nontarget Arthropod Regulatory Testing) com a introdução do
quociente de perigo (HQ) na avaliação do risco a que os organismos não alvo
possam ser expostos depois do uso do pesticida. Contudo este quociente, que é
calculado para duas espécies padrão sensíveis, o himenóptero parasitóide
Aphidius rhopalosiphide Stefani-Pereze o ácaro predador Typhlodromus
pyriScheuten (EPPO, 2003), assenta ainda na toxidade aguda do pesticida,
ficando por quantificar potenciais efeitos subletais resultantes da sua
aplicação (Desneux et al., 2007).
Para aprofundar os conhecimentos sobre os efeitos dos pesticidas na regulação
das populações dos inimigos das culturas pelos seus antagonistas naturais, há
autores que defendem ser essencial a realização de estudos demográficos e o
recurso à modelação (Acheampong e Stark, 2004., Stark et al., 2004; Stark e
Banks, 2003; Stark, 2005; Stark et al., 2007). Apesar do seu interesse, os
estudos demográficos, que assentam na construção de tabelas de vida, são
laboriosos e dispendiosos (Stark et al., 2007). Por outro lado, ao decorrerem
em condições laboratoriais ou de semi-campo, não reflectem as condições de
campo, designadamente a capacidade de recolonização das culturas pelos
artrópodos. Acresce que também não permitem detectar eventuais perturbações
induzidas pelos pesticidas na capacidade dos entomófagos localizarem as suas
presas/hospedeiros, pelo facto de os dois grupos de organismos serem mantidos
relativamente próximos, o que obriga à realização de ensaios paralelos
destinados especificamente a avaliar esses efeitos (Desneux et al., 2007).
